Resumo

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Sazonalidade e uso de ambientes por espécies de Tabanidae (Diptera) na Amazônia Central, Brasil

Seasonality and landscape use by Tabanidae species (Diptera) in the Central Amazon, Brazil

Ruth L Ferreira-Keppler^{I, II}; José A Rafael^{I, II}; José C H Guerrero^III

^ICoordenação de Pesquisas em Entomologia, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia/INPA, CP 478, 69011-970 Manaus, AM, Brasil; ruth@inpa.gov.br

^IIBolsista CNPq; Escola Superior de Ciências da Saúde, Univ do Estado do Amazonas UEA, Av. Carvalho Leal 1777, Cachoeirinha, 69.065-001, Manaus, AM, Brasil; jarafael@inpa.gov.br

^IIIEscola Superior de Ciências da Saúde, Univ do Estado do Amazonas UEA, Av. Carvalho Leal 1777, Cachoeirinha, 69.065-001, Manaus, AM, Brasil; jguerrero@uea.edu.br

ABSTRACT

Adults of Tabanidae may become serious pests wherever they occur due to their attack to humans and others animals. Tabanids were captured near ground, water surface and at 25 m high on primary forests and forest gaps of anthropogenic origin, to understand their abundance, seasonality, diversity and similarity on such environments. Collections were carried out in the Base II of the War Instruction Center in the Jungle (CIGS) located at 54 km from Manaus municipality, Amazonas state. Two Malaise flight interception traps and four attraction traps (two suspended at 25 m high and two above the water surface of igarapé) were installed in forest gap and primary forest, areas for 10 consecutive days, during 15 months. A total of 2,643 specimens of 66 species were captured. Diachlorini (35 species /11 genera) was the most abundant tribe, followed by Tabanini (19 species /three genera), Chrysopsini (seven species /one genus) and Scionini (five species /two genera). Seventeen species were captured only in the primary forest, 11 in the anthropic clearing, and 38 species were common to both environments. The most abundant species were Phorcotabanus cinereus (Wiedemann), Tabanus occidentalis L, Chrysops laetus Fabricius and Tabanus angustifrons Macquart. The greatest richness was found in drier months (September/October) in both areas. Theforest gap showed higher abundance of specimens (1,827) than the primary forest (816). Traps suspended above the water surface were the most efficient (1,723 specimens) probably due to the dispersion of horseflies over small streams.

Key words: Clearing and forest, diversity, fly interception trap

Tabanidae, conhecidos por mutucas, são importantes representantes hematófagos de Diptera por causarem incômodo aos animais domésticos e ao homem, podendo apresentar alta diversidade em vários ecossistemas. Na Amazônia, o incômodo é maior na estação menos chuvosa, quando os adultos emergem e as fêmeas saem em busca de hospedeiros para obtenção de sangue, fonte protéica para a maturação dos ovos (Rafael & Charlwood 1980). Os tabanídeos podem ser facilmente coletados utilizando animais domésticos ou silvestres como isca devido à sua busca ativa por hospedeiros e excelente capacidade de vôo. Todavia, essa técnica de coleta pode apresentar limitações pela especificidade de tabanídeos por hospedeiros (Ferreira et al 2002, Limeira-de-Oliveira et al 2002, Ferreira 2003, Ferreira & Rafael 2004) ou porque algumas espécies habitam o dossel da floresta (Rafael & Gorayeb 1982, Gorayeb 1985, 1999, Henriques 2004).

Este trabalho complementa as informações obtidas utilizando diferentes hospedeiros vertebrados na mesma área (Ferreira et al 2002, Ferreira 2003, Ferreira & Rafael 2004). Como pouco se conhece sobre as espécies de Tabanidae em áreas adjacentes de mata primária e clareira antrópica, são discutidos dados de sazonalidade, abundância, diversidade e similaridade da família com base nas espécies coletadas, nos estratos (solo, lâmina d'água de igarapé e a 25 m de altura), por meio da captura com armadilhas de interceptação de vôo e de atração, contribuindo para o conhecimento das populações de Tabanidae na Amazônia Central.

Material e Métodos

O trabalho foi conduzido na Base de Instrução (BI-2) (02º45'33"S 59º51'03"W), do Centro de Instrução de Guerra na Selva (CIGS) a 54 km de Manaus, Amazonas. A estrada que leva por 5 km até a área estudada corta pequenos cursos d'água, entre eles o igarapé (termo usado para designar cursos d'água na bacia Amazônica) Candiru, margeado por vegetação constituída de gramíneas e arbustos baixos, inserido em uma clareira, cercado por floresta úmida de mata primária, onde existem árvores que atingem 40 m de altura. Na clareira existem algumas construções como refeitório, alojamentos, estacionamento coberto, além de locais de treinamento utilizado por grupos militares.

Em cada um dos ambientes amostrados (mata primária e clareira antrópica), equidistantes 100 m, foram instaladas duas armadilha (Malaise) para a intercepção do vôo dos espécimes (Townes 1962) ao nível do solo (Fig 1a), e armadilhas de atração: duas suspensa (Rafael & Gorayeb 1982) a aproximadamente 5 cm da lâmina d'água do igarapé (Fig 1b) e duas a 25 m de altura, junto à copa das árvores (Fig 1c). As armadilhas continham cianeto de potássio no frasco coletor (na parte superior) para matar os insetos e as suspensas, um septo preto (na parte inferior) para aumentar a eficiência de atração da armadilha. As coletas foram mensais, durante dez dias consecutivos, ao longo de quinze meses, de abril/1997 a junho/1998.

Todo o material, depois de montado, etiquetado e identificado, foi incorporado à Coleção de Invertebrados do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia / INPA, Manaus, AM. A maioria foi identificada ao nível de espécie. Chrysops Meigen e Chlorotabanus Lutz foram identificados como morfoespécies. As variedades de Tabanus occidentalis L. não foram diferenciadas.

Para expressar a diversidade e similaridade faunística entre os ambientes (mata e clareira) foi utilizado o índice alfa de Fisher (Magurran 1988), calculado pelo programa Species Diversity and Richness 2 (SDR2) (Henderson & Seaby 2001). Os intervalos de confiança 95% para o índice de diversidade alfa de Fisher foram calculados pelo método de Bootstrap (programa SDR2). Os índices de diversidade foram comparados pelo método de Solow (1993), utilizando-se o mesmo programa.

A diversidade de espécies de Tabanidae foi ordenada pelo índice de Renyi (Renyi 1961, Tóthmérsz 1995), com auxílio do Programa SDR. A similaridade faunística entre as armadilhas utilizadas, em área de mata e clareira, foi determinada com base na presença-ausência das espécies de Tabanidae, analisada com o índice de Jaccard (Krebs 1989), utilizando-se o programa Biodiversity Pro (McAleece 1997).

Dados de umidade relativa e temperatura foram obtidos da Estação Meteorológica da EMBRAPA (AM 010, km 29) e a correlação entre os fatores climáticos e a abundância mensal foi calculada pelo teste de Spearman (r_s) (α < 0,05) (Zar 1996). A interpretação do coeficiente de correlação foi baseada em Rowntree (1984), que classifica as intensidades 0 a 0,2 como desprezível, 0,2 a 0,4 como baixa, 0,4 a 0,7 como moderada, 0,7 a 0,9 como forte e 0,9 a 1 como muito forte.

Resultados e Discussão

Foram coletados 2.643 espécimes pertencentes a 66 espécies, distribuídas em 17 gêneros de Tabanidae. Diachlorini (35 espécies em 11 gêneros) foi a mais representativa, seguida de Tabanini (19 espécies em três gêneros), Chrysopsini (sete espécies em um gênero) e Scionini (quatro espécies em dois gêneros).

Quatro espécies foram mais frequentes (n > 120): Phorcotabanus cinereus (Wiedemann) (15,7%), T. occidentalis (15,47%), Chrysops laetus Fabricius (14,9%) e T. angustifrons Macquart (7,2%). Cinco espécies foram coletadas com frequência intermediária (entre 90 e 120): Tabanus nematocallus Fairchild (4,5%), Stypommisa glandicolor (Lutz) (3,9%), Tabanus trivittatus Fabricius (3,5%), Phaeotabanus cajennensis (Fabricius) (3,5%) e Philipotabanus stigmaticalis (Kröber) (3,4%). As demais espécies foram representadas com menos de 60 indivíduos, correspondendo a menos de 1% do total (Tabela 1).

Sazonalidade em mata e clareira. Registrou-se maior abundancia e riqueza de espécies na mata e na clareira de julho a dezembro, período mais seco e quente, apresentando picos de ocorrência em ambas as áreas, em outubro (Figs 2-4). Resultados de amostragens realizados nos mesmos períodos foram obtidos na Amazônia Oriental (Gorayeb 1993), no Pantanal do Mato Grosso do Sul (Barros & Foil 1999, Barros 2001) e na Guiana Francesa (Raymond 1988). Apesar disso, entende-se que semelhança cronológica muitas vezes não corresponde à semelhança climática ou mesmo ecológica em locais distintos.

A distribuição sazonal das espécies mais abundantes em mata e clareira demonstrou padrão distinto entre as populações (Figs 3, 4). Phorcotabanus cinereus foi a mais abundante, (Tabela 1) coletada somente na clareira de julho a dezembro (Fig 3b), principalmente na armadilha suspensa sobre a lâmina d'água. Essa espécie é ornitofílica (Limeira de Oliveira et al 2002) e nunca foi coletada sobre outros hospedeiros, ocorrendo em ambientes abertos, próximos de corpos d'água, visitados por aves.

Tabanus occidentalis ocorreu por todo o período de coleta, tanto na clareira quanto na mata (Tabela 1). Foi capturada em todas as armadilhas, mas principalmente na suspensa sobre a lâmina d'água, entre julho e dezembro (Fig 3c), à semelhança de outros estudos (Rafael & Charlwood 1980, Raymond 1988, Gorayeb 1993, Barros 2001).

Chrysops laetus, comum a áreas abertas e meses quentes (Henriques & Rafael 1999), foi coletada em todas as armadilhas, durante todo o ano, predominantemente sobre a lâmina d'água na clareira (Fig 3d), com maior abundância de agosto a dezembro. Tabanus angustifrons também foi coletada em todas as armadilhas, mas principalmente na suspensa sobre a lâmina d'água da clareira (Tabela 1). Foi abundante de novembro a fevereiro (Fig 3e). Na Amazônia Central foi coletada no período mais seco, principalmente a 15 m de altura e exclusivamente dentro da mata (Gorayeb 1993, 1999). Na Guiana foi coletada em savana, em mata de galeria, mas principalmente na mata (Raymond 1988).

Na mata, T. nematocallus apresentou maior amostragem (Tabela 1). Ocorreu de julho/97 a abril/98 e depois em junho/98 (Fig 4a), com pico definido em outubro, exclusivamente em área de mata na suspensa lâmina d'água, mas principalmente na Malaise. Segundo Henriques & Rafael (1999), é uma espécie bem comum no Norte e Oeste da Amazônia, com registros em Roraima, Amazonas e Rondônia. Apresenta atividade por todo o ano com maior frequência de maio a setembro, próximo ao solo em floresta primária.

Tabanus trivittatus esteve entre as mais abundantes na Malaise mata (Tabela 1), principalmente em novembro/98 (Fig 4b). De acordo com Henriques & Rafael (1999), é comum e bem distribuída nessa região, voando em floresta primária por todo o ano em coletas próximas ao solo. Gorayeb (1993, 1999) menciona T. trivittatus abundantemente em mata na armadilha suspensa a 1,6 m e a 15 m, entre outubro e fevereiro na Amazônia Oriental. Raymond (1988), na Guiana Francesa, comparando diversos ambientes, também observou maior abundância em área de mata.

Stypommisa glandicolor ocorreu em mata e clareira com frequência na mata com pico em outubro (Fig 4c). Os resultados aqui obtidos corroboram os de Henriques & Rafael (1999) na Amazônia Central, registrando a espécie no período de menor precipitação nesta região.

Phaeotabanus cajennensis foi coletada em maior número na clareira (Fig 3a; Tabela 1). Esteve presente ao longo de todo o experimento com exceção de maio/98, apresentando pico em dezembro/97 com maior frequência na armadilha suspensa lâmina d'água. É bem distribuída na América do Sul conhecida por ocorrer em áreas abertas por todo o ano (Henriques & Rafael 1999). Na Amazônia Central (Rafael & Charlwood 1980) foi abundante, ocorrendo ao longo do ano com exceção de meados de dezembro a princípio de fevereiro, com picos em agosto e setembro diferente dos resultados deste trabalho. Na Guiana Francesa, esteve entre as mais abundantes ocorrendo em todas as estações de amostragem (mata, savana, praia artificial e galerias na mata), com maior ocorrência na área aberta, no fim da estação chuvosa (julho) (Raymond 1988).

Philipotabanus stigmaticalis (Tabela 1), com mais indivíduos na mata, esteve presente em todo o período de amostragem, com exceção de abril e agosto apresentando pico em novembro (Fig 4d). Ocorreu em todas as armadilhas, com frequência na suspensa alta da mata. Segundo Henriques & Rafael (1999) é bem distribuída na Região Amazônica com ocorrência durante todo o ano. Pode ser coletada principalmente no dossel da floresta primária, o que foi confirmado pelos resultados deste trabalho. Gorayeb (1999), com observações de sazonalidade, obteve apenas um espécime em agosto na armadilha suspensa alta a 7m, em área de mata na Amazônia Oriental.

Phaeotabanus nigriflavus (Kröber) ocorreu em todas as armadilhas da clareira (Fig 3f) (Tabela 1), com frequência na suspensa lâmina d'água com pico em setembro, corroborando Henriques & Rafael (1999), que fazem referência à espécie na Amazônia Central durante os meses secos em armadilha suspensa sobre lâmina d'água. No Pará, Gorayeb (1993) coletou a espécie uma vez na mata, em novembro.

De acordo com Rafael (1982), a maioria das espécies apresenta sazonalidade definida, provavelmente para evitar competições interespecíficas. De acordo com Gorayeb (1993), Chrysops variegatus (DeGeer), aparece continuamente ao longo do ano, por ter o ciclo de desenvolvimento curto, mostrando-se versátil. Sugere-se que as espécies com atividade só em parte do ano, tenham esse comportamento em função do desenvolvimento prolongado, exigindo condições ideais para a emergência.

A análise da sazonalidade com relação aos fatores climáticos (temperatura, umidade e precipitação), utilizando a correlação de Spearman, foi feita para todas as espécies coletadas nas armadilhas na mata e clareira ao longo do ano. Quanto à influência dos fatores climáticos na sazonalidade de algumas das espécies mais abundantes, encontraram-se correlações positivas significativas para T. occidentalis, Chr. laetus, T. nematocallus, Sty. gandicolor e Pha. cajennensis e correlações negativas significativas com a precipitação para Acanthocera gorayebi Henriques & Rafael, Catachlorops rubiginosus (Summers), Chrysops incisus Macquart, Leucotabanus sebastianus Fairchild, Phaeotabanus phaeopterus Fairchild, entre outras. Para a grande maioria das espécies houve correlação negativa significativa com a umidade relativa do ar, indicando menor frequência ao longo do ano quando se registram os maiores índices de umidade, o que geralmente acontece de dezembro a maio na região. Para Pho. cinereus, espécie de maior abundância, registrou-se alta correlação positiva com a temperatura, alta correlação negativa com a umidade relativa e moderada correlação negativa com a precipitação, indicando que a maior abundância ocorre nos meses com maior temperatura e menor umidade, compreendendo o período de menor precipitação na região (junho a outubro). A correlação da abundância mensal de todas as espécies foi positiva e significativa com a temperatura e negativa e significativa com a umidade.

Abundância em mata e clareira. A maior abundância de espécimes foi registrada na armadilha suspensa sobre a lâmina d'água na clareira. Melhores resultados nas capturas com armadilhas Malaise na mata foram obtidos, totalizando 20,13% em relação a 6,02% da clareira. (Fig 5b). As armadilhas suspensas a 25 m nas duas áreas tiveram baixa representatividade, principalmente a suspensa alta da clareira com apenas 1,78%.

As armadilhas montadas na clareira totalizaram 1.827 espécimes, enquanto na mata 816 espécimes (Tabela 1). Esse resultado representa duas vezes o número de espécimes coletado na mata. Isso provavelmente se deve à eficiência atrativa das armadilhas, principalmente a suspensa sobre a lâmina d'água instalada sobre o igarapé da clareira. As armadilhas contêm um plástico preto brilhante na parte inferior que funciona como atrativo visual e pode ser visto mais facilmente pelas mutucas que voam em ambientes abertos próximo a cursos d'água.

Entretanto, a floresta primária mantém a fauna natural com maior abundância e diversidade em face de sua grande extensão e provavelmente por ser o ambiente onde as espécies co-evoluíram com seus hospedeiros. Os resultados obtidos corroboram as observações de Gorayeb (1993, 2000), quando utilizou um cavalo para atração de tabanídeos em área de mata e pastagem. No entanto, ainda que a mesma armadilha tenha sido instalada na mata, a captura e a eficiência ficaram reduzidas, pois o ambiente na mata é composto de obstáculos que certamente dificultam a visualização das armadilhas pelos tabanídeos.

Diversidade e similaridade em mata e clareira. Foram coletadas 66 espécies de mutucas das quais 11 foram encontradas exclusivamente na clareira, 17 apenas no interior da mata e 38 foram comuns aos dois ambientes. A maior riqueza na clareira foi registrada com a armadilha suspensa montada sobre a lâmina d'água e, na mata, tanto pela armadilha Malaise quanto pela suspensa sobre a lâmina d'água (Fig 5a). Os resultados reforçam o conhecimento de algumas espécies que habitam o dossel da floresta [Diachlorus podagricus (Fabricius), Stypommisa modica (Hine) e Tabanus callosus Macquart] e que foram capturadas somente no interior da mata com armadilha suspensa montada a 25 m de altura. Outras espécies habitam o estrato inferior da floresta e foram coletadas somente com armadilha Malaise, tais como: Catachlorops halteratus Kröber. Tabanus aaptus Fairchild e Tabanus amapaensis Fairchild (Tabela 1).

As espécies coletadas nos dois ambientes mostraram pelo índice Alfa de Fisher maior diversidade na armadilha suspensa sobre a lâmina d'água na mata. As diferenças encontradas entre armadilhas em clareira e mata foram significativas (Tabela 2a,b). A aparente diferença da diversidade, em relação à abundância e riqueza, deve-se ao método de cálculo do índice Alfa de Fisher, que considera principalmente a homogeneidade da distribuição das diferentes espécies. Em geral, diferentes índices de diversidade descrevem quadros parecidos, apresentando variações na combinação da riqueza e equitabilidade, mesmo para comunidades com baixa riqueza e alta equitabilidade ou vice-versa (Tothmeresz 1995).

A similaridade faunística entre os ambientes conforme a localização das armadilhas, com base na presença-ausência, mostrou dois grupos distintos. O primeiro representado pela suspensa alta em mata e clareira (AM e AC), demonstrando que a composição de espécies é similar quando se utiliza esse tipo de armadilha, indicando a preferência pela altura de captura e não pelo ambiente. O segundo grupo, dividido em dois subgrupos, um formado pelas armadilhas instaladas na mata e outro pelas armadilhas na clareira, indicando que o ambiente mata e/ou clareira são determinantes na composição das populações.

Para o ordenamento da diversidade de espécies coletadas nas diferentes armadilhas em mata e clareira, utilizou-se o índice de Renyi (Renyi 1961, Tóthmérész 1995, Henderson & Seaby 2001). Observou-se maior diversidade na mata quando foram utilizadas a suspensa alta e suspensa lâmina d'água. A menor diversidade foi encontrada na suspensa alta 25m da clareira.

Os resultados demonstram a alta diversidade e abundância de Tabanidae em uma área da Amazônia Central com alta riqueza na mata e a maior abundância na clareira antrópica com destaque para os meses mais quentes e secos. Quanto às armadilhas utilizadas para o conhecimento das espécies há necessidade de diversificar os tipos de armadilhas e consorciá-las com hospedeiros vertebrados para se obter um conhecimento mais completo sobre as espécies que habitam determinada região. O local onde esse experimento foi realizado fica aproximadamente a 25 km em linha reta da Reserva Florestal Adolpho Ducke (RFAD), local com maior riqueza de espécies conhecidas para tabanídeos (84 espécies, Henriques 2004). Isso se deve ao esforço de mais de 30 anos de coleta. O esforço de coleta de 15 meses na BI-2 atingiu 66 espécies o que pode ser interpretado como satisfatório tendo em vista a proximidade entre as armadilhas e entre os ambientes. As espécies que não foram coletadas na BI-2 são raras, sendo necessário um esforço de coleta ainda maior, além da exploração de diferentes ambientes.

Vale ressaltar que a captura com armadilhas suspensas instaladas sobre os igarapés é um instrumento essencial para futuros censos de tabanídeos na região. As armadilhas capturam os espécimes que se desenvolvem nesses ambientes ou outros tabanídeos de floresta que usam aquelas imediações, na busca por hospedeiros à procura de repasto sanguíneo e têm seus habitats ampliados, com condições apropriadas passando a utilizar uma estrada natural com menos obstáculos, como os cursos d'água, sobre os igarapés da Amazônia.

Agradecimentos

Os autores agradecem ao Centro de Instruções de Guerra na Selva (CIGS), pela permissão de coleta de material biológico na Base de Instrução (BI-2) e a Roberto Stieger pelo indispensável apoio logístico. Ao técnico da Coordenação de Pesquisas em Entomologia João Vidal, pela contribuição nas coletas. Ao Dr. Augusto Henriques pela identificação do material. Ao CNPq, pelo apoio financeiro através do projeto Proc. 46.0132/00-8.

Received 16/IV/07.

Accepted 25/VI/09.

Edited by Eunice Galati FSP/USP

Datas de Publicação

Histórico